全国日蓮宗寺院の大本山７ヵ寺のひとつで、関西地域の大拠点です。日蓮宗の宗祖は日蓮大聖人。その孫弟子である日像上人によって元亨元年（1321）に創建されました。後醍醐天皇より勅願寺として認められ、日像晩年には二代目を大覚に継承します。
京都大旱魃の際に朝廷より雨乞い祈祷の依頼が入り、大覚は桂川まで300余人の僧侶を引き連れ祈祷に入りますが、その最中、八房大龍神が顕れ雨を降らしました。その功績を讃えられ、後光厳天皇より日蓮聖人には「大菩薩号」、日朗上人・日像上人には「菩薩号」、大覚には「大僧正」の位が授けられました。
その後、妙顕寺は大きく発展し「京中おおかた題目の巷」と言われ、京都の三分の二以上の町衆に信仰されるほどになりました。
天皇がお参りしていた「天拝鬼子母神」なども祀り、そういった偉烈を讃えるかの如く「妙顯寺は霊験無双の聖跡なり」と言われ、昔から効験ある祈祷寺院として全国に名を轟かせました。

妙顕寺は具足山 四海唱導 妙顯寺と称し、鎌倉時代後期の元亨元年(1321)に創建された、洛中における日蓮宗最初の寺院です。日蓮宗の開祖、日蓮大菩薩の遺命を受け、帝都弘通を果たされた肥後阿闍梨 日像菩薩により建立されました。日像菩薩は追放や迫害といった数々の法難を乗り越え、粘り強い布教を続け、後醍醐天皇より法華経布教の勅旨を賜り、宗門の教線拡大の礎を築きました。
その後、後継者として大覚大僧正を輩出し、日蓮大聖人・日朗上人・日像上人に三菩薩号を賜り、以来門下屈指の勅願寺として栄え、四海唱導とも称されました。伽藍はたびたび移転を繰り返しましたが、四条櫛笥（四条大宮の西南）を中心に活動していたことから、一門は四条門流と呼ばれました。
その後も各地を転々としましたが、応仁の乱や天文法難を経て、室町時代後期には二条西洞院の地に移ります。本能寺の変後、豊臣秀吉の命により、堂宇を現在の地である小川寺之内に移転、今日の伽藍の形が定まりました。
江戸時代には天明8年（1788）の大火「天明の大火」により、伽藍の大半を消失しましたが、すぐに復興されます。現在の建物の大半はそのときに再建されたものです。
その後、明治の廃仏毀釈や戦後の混乱期を乗り越え、現在に法燈を受け継いでいます。